La première personne non autochtone à traverser la région de Whitehorse fut probablement un prospecteur du nom de George Holt en 1878. Cependant, les Indiens l’avaient précédé d’environ 8 000 ans, peu après la fin de l’ère glacière. Ce qui deviendrait plus tard l’emplacement de la ville était à l’époque un corridor très fréquenté par les voyageurs, entre Marsh Lake et Lake Laberge. Les commerçants autochtones des villages côtiers y passaient en route pour aller échanger des denrées avec les habitants des terres intérieures. Le fleuve Yukon était riche en saumon et les montagnes des environs offraient du grand gibier, notamment le bison et le caribou.

Bien qu’elle soit maintenant la capitale du Yukon, la ville de Whitehorse s’est tenue dans l’ombre de Dawson pendant plus d’un demi-siècle. Dawson est demeurée la capitale jusqu’en 1953. Au départ, Whitehorse servait principalement de plaque tournante pour le transport. Ce rôle lui échut surtout en raison de la proximité des rapides de White Horse (cheval blanc) et du canyon Miles. Ces dangers que présentait la rivière forçaient les premiers voyageurs à vider leurs bateaux de leur contenu et à expédier la cargaison par voie terrestre au moyen de fourgons tirés par des chevaux. Quelques kilomètres en aval suffisaient à contourner le canyon et les rapides, et les « stampeders » (voir glossaire) pouvaient ensuite charger à nouveau leur cargaison sur leurs bateaux. Des agglomérations se sont formées aux deux extrémités de la zone de portage – Canyon City au sud et White Horse au nord. Quelques boîtes de conserve rouillées et quelques creux dans le sol sont à peu près tout ce qui reste de Canyon City, qui pouvait autrefois se vanter de posséder un poste de la Police à cheval du nord-ouest, un hôtel, des maisons, une étable et des ateliers. Whitehorse a cependant continué de croître grâce au chemin de fer de la White Pass and Yukon Route : la voie ferrée étroite reliait le canal Lynn à Skagway et Whitehorse. Les marchandises et les passagers du train poursuivaient ensuite leur route sur des bateaux à vapeur en direction de Dawson et de Fort Yukon.